恐龙在影视作品和电子游戏中开始身披羽毛
你肯定也捡过漂亮的羽毛吧！羽毛轻盈又有韧性，结构看似简单又十分精巧，颜色五花八门，有的甚至还有神奇的图案（下图）。谁看了不想拿在手里盘一盘？
图1. 正在开屏的蓝孔雀Pavo cristatus。丨图源
这种捡羽毛的冲动可以一直追溯到史前人类——四万多年前的尼安德特人就开始采集鸟类翅膀上的大羽毛，用来装饰自己或者用在某些仪式活动上[1]。在随后的人类文明发展过程中，羽毛一直是一个非常重要的元素，在宗教、文化、艺术、时尚、科学等许多方面都能见到它的身影（下图）。
图2. 19世纪印第安首领佩戴的羽毛战争头饰（左图；辛辛那提艺术博物馆）和达尔文的《人类起源和性选择》一书（右图）：受雄鸟夸张羽毛的启发，达尔文提出了性选择演化理论。
所以，当第一件身披羽毛的恐龙化石在1996年10月18日亮相的时候（下图），难怪引发了巨大轰动，许多人“惊掉了下巴”[2]；在化石亮相的第二天，《纽约时报》在头版以“Feathery Fossil Hints Dinosaur-Bird Link”（披着羽毛的化石暗示恐龙与鸟的关系）为题进行了详细报道[3]。这件历史性的恐龙标本发现于我国东北，被命名为Sinosauropteryx prima（原始中华龙鸟）[4]。
图3. 原始中华龙鸟（Sinosauropteryx prima）的正模标本（左图；Chen等，1998[4]）和赵闯老师创作的艺术想象图（右图）。
有第一件就有第二件、第三件……在随后的近三十年来，我国东北地区产出了数以千计带羽毛的动物化石。这其中就包括了赫氏近鸟龙（Anchiornis huxleyi）——其复原模型最近作为国礼赠与了法国总统（下图）。
图4. 赫氏近鸟龙的艺术复原图（Michael DiGiorgio 绘）。
这些远古的羽毛仿佛一片片书页，记录了羽毛亿万年来的演化历程。通过它们，我们知道了羽毛有着古老的起源：它们不但出现在鸟类、恐龙身上，甚至还出现在恐龙的表亲——翼龙身上[5]。过去的羽毛也更加多种多样（下图），现代鸟类只继承了一部分羽毛类型[6]。
图5. 现代鸟类的7种羽毛结构（上图）和化石中出现的12种羽毛结构（下图）。丨图源：Benton等，2019[6]
羽毛最开始也并不是用来飞行的。和现代鸟类羽毛相比，早期羽毛的结构非常简单，而且在身上的分布十分有限，所以羽毛最早可能用来展示[7]或者感受（类似胡须）[8]。另外，科学家发现个别翼龙身上长有密实的羽毛，可能主要起保暖御寒的作用[5]。
虽然有了这些重要的羽毛化石发现，我们对于羽毛演化的了解还远远不够。事实上，羽毛化石仅仅记录了羽毛演化故事的一半——另一半隐藏在皮肤里。
故事的另一半
科学家很早就意识到羽毛是从爬行动物的鳞片演化而来的。这个过程乍一听好像很简单，把鳞片换成羽毛插上不就好了吗？其实并不是：与爬行动物相比，现代鸟类的羽毛还有着一系列与之息息相关的复杂皮肤结构。
在鸟类发育过程中，皮肤在基因指定的区域会出现凹陷折叠、形成毛囊，进而控制羽毛的分布和生长；毛囊周围还发育有精细的肌肉和神经组织（下图），用于感知和控制每根羽毛的空间位置[9]。
图6. 鸟类羽毛毛囊的精细结构。丨图源：Lucas和Stettenheim，1972[9]
羽毛毛囊中还分布有许多色素细胞，为生长中的羽毛输送色素。通过控制输送的时机和色素类型，鸟类皮肤可以从上到下“打印”出不同的羽毛颜色和图案[10]（下图）。
图7. 鸟类羽毛颜色的形成。左图：羽毛生长时，毛囊里的黑色素细胞（melanocytes）被激活，向逐渐长出的羽毛输送色素。右图：洛克鸡（Plymouth Rock chicken）羽毛的生长过程；注意羽毛从上到下的“打印”顺序。丨图源：Lin等，2013[10]
另外，与爬行动物的“铠甲”相比，鸟类的皮肤更薄、更柔软，为竖立羽毛等细微皮肤动作以及翅膀的灵活扇动创造了必要条件[9]。
可见，在羽毛的演化过程中，皮肤也随之发生了翻天覆地的变化。那么这一切是怎么发生的呢？
就像羽毛化石一样，皮肤也可以在化石中保存下来。科学家在一些早期鸟类和它们的恐龙近亲身上曾经发现过皮肤化石，这些化石甚至还保存有精美的细胞结构[11]（下图）。
图8. 孔子鸟（Confuciusornis）的皮肤细胞化石。丨图源：McNamara等，2018[11]
然而，通过与现代鸟类对比，科学家发现早期鸟类和它们的恐龙近亲的皮肤已经非常“现代化”了[11]。因此，要了解皮肤结构的演化，我们需要沿着演化树向下，在更早分支的恐龙类群里寻找线索。
新化石，新线索
2024年5月21日，我们在《自然-通讯》（Nature Communications）上发表了一项新的研究[12]，为破译皮肤与羽毛演化谜题带来了重要进展：一些恐龙虽然演化出了早期羽毛，但在身上没有长羽毛的地方，它们的皮肤结构并没有发生任何改变，与现代爬行动物的有鳞皮肤几乎一模一样。
线索来自一件鹦鹉嘴龙（Psittacosaurus）的新标本，也是发现于我国东北地区。顾名思义，鹦鹉嘴龙最突出的特征就是像鹦鹉喙一样的嘴巴（下图）。同样引人注目的还有它的尾巴：尾巴背侧齐刷刷地长了一排结构非常简单的早期羽毛。
图9. 鹦鹉嘴龙（Psittacosaurus）的艺术复原图。丨Gabriel N. Ugueto绘
鹦鹉嘴龙虽然生活在白垩纪早期（大约1.2亿年前），但它是恐龙演化树上很早分支的一类恐龙：它所属的恐龙类群（鸟臀类恐龙）在三叠纪（大约2.4亿年前）的时候就和其他恐龙分道扬镳、沿着不同的方向演化。
令人惊奇的是，我们这件标本中的皮肤化石肉眼是看不到的。只有拿起紫外线灯——对，就是用来验钞的那种——披着鳞片的皮肤才会现形，在黑暗中发出幽幽的橙黄色荧光（下图）。
图10. 在自然光（上图）和紫外光下（下图）的鹦鹉嘴龙新标本丨作者供图
这种荧光并不是来自皮肤本身。原本的皮肤结构在化石化过程中被二氧化硅矿物复制，而这些矿物在紫外线的激发下会产生荧光。同样有荧光反应的还有骨头（上图），不过其中的矿物成分（磷酸钙）与化石皮肤不同，因此有着不同的荧光颜色。
更令人拍案叫绝的是皮肤化石的保存之精细。许多细微的皮肤结构（下图）都被矿物完美复制下来，保存了表皮层（包括角质层和非角质层）、角质细胞以及非常微小——比沙粒小2000倍——的皮肤色素（黑素体，melanosomes）。
图11. 鹦鹉嘴龙化石中保存的皮肤表皮层（A–B）、角质细胞（A–B）和黑素体（C–D）。丨作者供图
化石皮肤的角质细胞在形状和大小上都和现代爬行动物高度一致。同时，化石中的角质细胞还会与侧边相邻的细胞发生部分融合、形成片层状（下图）——这种细胞融合现象只在爬行动物的角质细胞间出现。
图12. 鹦鹉嘴龙的角质细胞层（上图；作者供图）与鳄鱼的角质细胞层（下图；Szewczyk和Stachewicz，2020[13]）结构一致。
色素在化石皮肤中的分布也和现代鳄鱼完全相同：色素要么不出现，要么仅出现在表皮层下层（非角质层），要么同时出现在表皮层的上下两层（角质层和非角质层）。在鳄鱼的鳞片中，这些三种分布分别对应白色、中间过度色（灰色）和黑色，在身上形成点状或条纹状的花纹[14]。因此，鹦鹉嘴龙的皮肤很可能也具有一些明暗相间的图案。
这和鸟类的皮肤色素分布明显不同。有了羽毛以后，鸟类表皮层的色素细胞集中分布在毛囊中、将生成的色素输送给羽毛，而表皮层本身极少有色素分布，所以看上去会粉嘟嘟的。乌鸡是鸟类演化过程中衍生出的一个特例。由于一些基因的改变，乌鸡在表皮层下面的真皮层中出现了大量色素细胞和色素，而它的表皮层则像其他鸟类一样，极少有色素分布[15]（下图）。
图13. 鸟类的黑色皮肤（A, C）和粉色皮肤（B, D）; e, 表皮层；m, 黑色素。丨图源：Nicolaï 等，2020[15]
从皮肤厚度上看，我们发现鹦鹉嘴龙肚皮上的皮肤要比现代爬行动物的薄一些，但这恰恰说明了两者在成分上是一致的。爬行动物铠甲般的鳞片皮肤得益于其中丰富的β类型角质蛋白（corneous beta proteins）。柔软的鸟类皮肤中没有这种蛋白——和我们哺乳动物的皮肤一样，鸟类柔软的皮肤是由α类型角蛋白（keratin）组成的。鸟类和哺乳动物因为有了羽毛和毛发的保护，不需要很坚韧的皮肤。但鹦鹉嘴龙就不一样了，它的薄肚皮只有富含β类型角质蛋白才能足够坚韧、实现物理保护的功能。
鸟腿和爪子上的鳞片倒是和爬行动物很像，也有丰富的β类型角质蛋白。但是科学家发现，鸟类的鳞片是次生的：在完成从鳞片向羽毛的演化后，鸟类的部分羽毛又演化成了鳞片（下图）[16, 17]。
图14. 虚骨龙类恐龙（包括鸟类）演化过程中后肢羽毛在逐渐向鳞片转化。丨图源：Zheng等，2013[17]
话说回来，为什么鹦鹉嘴龙肚皮上的皮肤比现代爬行动物的要薄呢？摸起来软软的吗？这可能是由于鹦鹉嘴龙的日常姿势和爬行动物不一样。鹦鹉嘴龙小的时候是四条腿走路，长大过程中前肢相对于后肢慢慢变短，逐渐变成两足行走（下图）。根据前后肢的比例判断，我们研究的这只鹦鹉嘴龙应该开始两足行走了。
图15. 鹦鹉嘴龙一家：年纪小的四条腿走，年纪大的两条腿走。丨Bob Nicholls绘
两足行走以后，肚皮的位置就抬离了地面，远离了地上的碎石和植物等等。因此，和四足行走的爬行动物相比，鹦鹉嘴龙的肚皮并不需要很厚的铠甲来保护。
虽然我们的标本在尾巴部分没有保存下来任何皮肤，但既然鹦鹉嘴龙尾巴上长了羽毛，那么对应的皮肤位置应该已经发育了一些类似鸟类的皮肤特征。
综合以上种种线索来看，鹦鹉嘴龙的皮肤存在两种不同的发育方式：在光秃秃（没有羽毛）的地方发育爬行动物一样的皮肤，在长羽毛的地方发育类似鸟类的皮肤。
这种皮肤发育特征反映了基因的区域性表达。这一现象在现代鸟类皮肤发育过程中也能看到：一些基因主管“空间规划”，指定哪些地方以后长羽毛、哪些地方不长；在规划好的区域内，负责形成羽毛、皮肤的基因开始表达，最终在不同身体区域发育出不同的羽毛和皮肤结构。鸽子通过改变主管“空间规划”的基因，甚至可以在脚上实现羽毛、鳞片的随意转化[18]（下图）。
图16. 鸽子的两个“空间规划”基因Pitx1和Tbx5。其中Pitx1规定后肢的区域，Tbx5规定前肢的区域，颜色深浅表示对应基因在脚上的表达程度；在Pitx1表达弱、Tbx5表达强的时候，脚上的皮肤会长得更像前肢皮肤、长满羽毛。丨图源：Domyan等，2016[18]
鸟类的这种基因调控机制应该在鹦鹉嘴龙身上已经出现了。通过一些基因提前规划好羽毛、鳞片的生长位置，鹦鹉嘴龙在尾巴背侧长出了羽毛和类似鸟类的皮肤，而在其它地方长出了爬行动物一样的鳞片皮肤。
鹦鹉嘴龙的这种区域性皮肤发育策略可能对羽毛的早期演化起着决定性的作用。在不长羽毛的地方维持爬行类祖先的原状，能够保证皮肤的生理功能——物理防护、保水、免疫等等——还像原来一样正常运行。这样一来，在尝试长出第一撮羽毛的时候，这些动物能够在大自然里存活，从而将宝贵的羽毛基因传给下一代、传给如今的鸟儿（下图）。
图17. “别忘了你是谁！”丨图源
参考文献：
[1] Peresani, M., Fiore, I., Gala, M., Romandini, M. & Tagliacozzo, A. Late Neandertals and the intentional removal of feathers as evidenced from bird bone taphonomy at Fumane Cave 44 ky B.P., Italy. 108, 3888–3893 (2011).
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[9] Lucas, A.M. & Stettenheim, P.R. (U.S. Government Printing Office, 1972)
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[17] Zheng, X.T. et al. Hind wings in basal birds and the evolution of leg feathers. 339, 1309-1312 (2013).
[18] Domyan, E.T. et al. Molecular shifts in limb identity underlie development of feathered feet in two domestic avian species. 5, p.e12115 (2016).
来源：返朴
编辑：virens
